Drážní úřad byl zřízen zákonem č. 266/1994 Sb., o dráhách (dále jen „zákon o dráhách“) k 1. 1. 1995. Od samého začátku se s úřadem počítalo jako se správním úřadem, který bude vykonávat státní správu v oblasti drah. Jeho sídlo bylo stanoveno v Praze (sídlem je severní část historické Fantovy budovy pražského hlavního nádraží). Kromě toho byla zřízena oblastní pracoviště v Praze, Brně, Ostravě, Plzni, Olomouci, Ústí nad Labem, Hradci Králové, Břeclavi, Žatci a Letohradu. V současné době fungují pouze tři regionální odbory, a to v Praze, Plzni a Olomouci. Počet zaměstnanců se díky reorganizacím postupně snižoval (například v roce 2004 pracovalo na úřadu 134 zaměstnanců, v současné době zde pracuje 113 lidí na různých pracovních místech).
Začátkem roku 2025 se úřad přestěhoval do nových prostor Paláce Pyramida v Bělehradské ulici v Praze 2. Kvůli komplexní a dlouhotrvající rekonstrukci obou věží Fantovy budovy musel opustit původní prostory severní věže na hlavním nádraží v Praze, kde sídlil po celých 30 let od svého zřízení.
Od vzniku se Drážní úřad zabýval dráhou železniční, tramvajovou, trolejbusovou, lanovou a speciální (metrem).
Od roku 2015, kdy začal platit zákon o státní službě, se Drážní úřad stal jednou z mnoha státních institucí, které nesou označení služební úřad.
Od svého vzniku se v čele úřadu vystřídalo několik ředitelů. Prvním ředitelem Drážního úřadu byl Jaroslav Vrána, kterého ve funkci vystřídal Tomáš Stone. Po jeho odvolání byl dočasně pověřen vedením úřadu Miroslav Dvořák. Druhým nejdéle sloužícím ředitelem Drážního úřadu byl Pavel Kodym, který byl po deseti letech ve funkci v roce 2013 vystřídán na základě rozhodnutí tehdejšího mistra dopravy Zdeňka Žáka Jiřím Hanušem. Jiří Hanuš stál v čele úřadu 10 měsíců. Následně byl na tento post jmenován Jiří Kolář, který svou pozici obhájil ve výběrovém řízení 1. 4. 2016 a znovu v rámci změny zákona o státní službě v roce 2023, kdy byl dne 1.8.2023 do funkce jmenován státním tajemníkem Mgr. Martinem Vavřinou. V létě 2024 překonal 10 let svého působení ve funkci ředitele úřadu a tím se stal nejdéle sloužícím ředitelem.
